Der Gemeinderat ist die ausführende Behörde der Gemeinde (Exekutive). Er setzt sich aus sieben Mitgliedern zusammen und wird von den Stimmberechtigten von Zollikofen für jeweils vier Jahre gewählt (Präsidium im Majorz-Wahlverfahren, sechs Mitglieder im Proporz). Die nächsten Wahlen finden im November 2024 statt.

Der Gemeinderat führt die Gemeinde, plant deren nachhaltige Entwicklung und koordiniert die Geschäfte. Ihm stehen alle Befugnisse zu, die nicht durch Vorschriften der Gemeinde, des Kantons oder des Bundes einem anderen Organ zugewiesen sind. Er vertritt die Gemeinde in wichtigen Fragen von allgemeinem Interesse nach aussen. Er sorgt dafür, dass die Aufgaben der Gemeinde gemäss der Gemeindeverfassung und dem übergeordneten Recht dauernd und zuverlässig wahrgenommen werden. Der Gemeinderat fasst und vertritt seine Beschlüsse als Kollegialbehörde.

Jedes Mitglied des Gemeinderats steht einem besonderen Verantwortungsbereich (Departement) vor.